1925 am Nationaltheater in Mannheim begann ihre internationale Karriere. Sie wechselte in den hochdramatischen Sopran. Von 1930 bis 1940 sang sie am Opernhaus in Düsseldorf die Rolle der "Brünnhilde" in Richard Wagners "Götterdämmerung", die Donna Anna in "Don Giovanni" von Mozart und weitere Partien. Während ihres Engagements in Düsseldorf wurde sie zur Kammersängerin ernannt. Sie gab Gastspiele in Barcelona, Florenz, an der "Mailänder Scala" und im Londoner "Convent Garden". Berühmt wurde sie als "Elektra", eine Rolle, in der sie immer wieder begeisterte.

1940 nahm Erna Schlüter ein festes Engagement am Opernhaus in Hamburg an, wo sie als Ensemble-mitglied bis zum Ende ihrer Laufbahn 1956 blieb. Mit 42 Jahren wurde sie 1946 für einige Gastspiele an die Metropolitan Opera in New York verpflichtet. Doch die Met, für alle Sängerinnen der Gipfel der Karriere, wurde für Erna Schlüter zum Desaster. In den USA herrschte, ein Jahr nach Kriegsende, beim Publikum und der Presse eine deutliche Ablehnung gegen alles Deutsche. Nach vier Vor-stellungen wurde der Vertrag über weitere Auftritte nicht erfüllt. Zurück in Deutschland adelte Wilhelm Furtwängler ihre sängerische Kunst in dem er sie 1947 an die Berliner Staatsoper verpflichtete.

Im September 1951 kehrte die Kammersängerin Erna Schlüter nochmal an ihre ehemalige Wirkungsstätte dem "Staatstheater" Oldenburg zurück. Die Oldenburger durften sie in einer Reihe von "Elektra" Aufführungen erleben. Mit verzehrender Leidenschaft gab sich Erna Schlüter dem triumphierenden Schlussgesang hin, und wie Zeitzeugen berichteten, steigerte sie sich auf der Bühne dermaßen das die Zuschauer den Eindruck hatten Elektra wäre wahrhaftig gestorben.